FSHW | 脂質組學和全基因組測序鑒定了接種枯草芽孢桿菌的發酵金鯧魚（卵形鯧鲹）的血質譜：本地菌株對脂質變化的影響

本文系Food Science and Human Wellness原創編譯，歡迎分享，轉載請授權。

Abstract

接種發酵使水產品能夠快速發酵。尚未對接種發酵金鯧魚（卵形鯧鲹）的血脂譜進行研究。在這項研究中，從傳統發酵的金鯧魚（TF）中篩選出一種產生脂肪酶的具有耐鹽性的枯草芽孢桿菌，并用作發酵劑。全基因組測序分析顯示，該菌株攜帶4個成簇的規律間隔短回文重復序列結構以及2個編碼三酰甘油脂酶的基因。非靶向脂質組學鑒定了枯草芽孢桿菌SCSMX-2發酵金鯧魚（IF）的6個主要類別的脂質分子（833）。IF中共有28個脂質分子上調，包括磷脂酰膽堿（PC）、三酰甘油（TAG）和溶血磷脂酰膽堿。枯草芽孢桿菌補充劑可增強聚烯基PC和中鏈和長鏈TAG的產生。富含亞油酸、二十二碳六烯酸（DHA）和二十碳五烯酸的IF主要分布在DHA、PC和磷脂酰乙醇胺的sn-2位。本研究揭示了IF的血質譜，為枯草芽孢桿菌在發酵魚業中的應用提供了理論依據。

Introduction

目前，各種形式的營養不良仍作為全球主要健康問題存在。海洋魚類富含ω-3多不飽和脂肪酸（PUFA），如二十碳五烯酸（EPA）、二十二碳五烯酸（DHA）和二十二碳五烯酸（DPA）。這些脂肪酸安全、營養且有益健康，為人類提供了高質量的膳食蛋白來源，并且在全球范圍內被認為對于確保未來的食品供應至關重要。金鯧魚（卵形鯧鲹）因其肉質細嫩且品質優良，已成為中國、澳大利亞及其他國家重要的水產養殖魚類。它在食用前通常經過鹽漬和自然發酵的處理過程。發酵的金鯧魚風味是由一些具有特征香氣的揮發性化合物產生的。這種風味是通過酶的作用產生的，如由復雜微生物分泌的脂肪酶和蛋白酶，這些酶與魚體中的蛋白質和脂質等大分子發生反應。然而，發酵系統中的微生物群落是復雜的，需要較長時間才能形成占優勢的微生物群落。此外，優勢菌群的交替變化會導致風味化合物的變化。這些結果導致了發酵時間較長、環境依賴性強以及發酵魚品質不穩定的情況，這限制了該行業的升級和高質量發展。最近接種功能性發酵劑已成為快速發酵和提高傳統發酵食品質量的常用方法。

脂類物質是魚類的重要組成部分，與魚類的營養價值、功能以及感官品質密切相關。在發酵過程中，涉及脂肪分解和脂肪氧化的脂類物質代謝，能夠顯著影響發酵魚類的風味品質。脂解作用主要由內源性脂酶、磷脂酶和微生物脂酶引起。微生物脂肪酶在脂肪降解過程中發揮著重要作用。通過接種具有脂肪酶活性的菌株，可以改善發酵食品的風味。到目前為止，對發酵魚的研究主要關注其微生物多樣性，易變的味道，安全特性和其他主題。然而，關于接種發酵魚產品中的血質譜在發酵過程中的動態變化，尚未進行過系統的研究。為了在工業過程中更好地控制發酵金鯧魚產品的質量，有必要監測不同發酵階段脂質成分及其衍生物的動態變化。

作為芽孢桿菌屬的一個種，枯草芽孢桿菌因其能夠分泌脂酶和蛋白酶等酶系統，以及其高環境適應性和非致病性，被廣泛應用于發酵食品中。然而，涉及本地微生物的發酵過程可能會導致發酵魚制品的脂質成分發生變化。脂質組學是代謝組學中最重要的分支，多年來它已經吸引了食品科學研究領域科學界的廣泛關注。生物質譜分析是脂質組學研究中的核心技術。UHPLC-Q-Exactive Orbitrap-MS技術因其高選擇性、高靈敏度、高效能和高分辨率的特性，已被逐漸應用于食品成分分析中。在先前的研究中，使用了UHPLC-Q-Exactive Orbitrap的無靶標脂質組學方法，全面表征了金鯧魚傳統發酵過程中的血質譜圖，并闡明了其變化背后的機制。因此，本研究采用UHPLC-Q-Exactive Orbitrap技術，一種非靶向脂質組學方法，來表征接種枯草芽孢桿菌SCSMX-2的發酵金鯧魚的總體脂質變化，并評估枯草芽孢桿菌SCSMX-2對發酵金鯧魚血質譜的影響。該研究旨在識別用于發酵魚類工業生產的潛在起始菌種，并為控制其質量提供理論基礎。

Results and Discussion

鑒定產生脂肪酶的微生物并分析其生長和酶活性特性

從TF中篩選出一種表現出相對較高脂肪酶活性的微生物，該微生物以甘油三油酸酯為底物。通過SEM觀察其形態，結果顯示該細菌呈棒狀（圖1A）。對該微生物的16S rRNA基因進行了測序，并使用NCBI數據庫的BLAST程序進行同源性匹配。結果顯示，SCSMX-2菌株與枯草芽孢桿菌具有100%的相似性。系統發育樹分析顯示，SCSMX-2株與枯草芽孢桿菌NRS6131最為相似（圖1B）。因此，根據其表型特征和分子鑒定，SCSMX-2被鑒定為枯草芽孢桿菌，并被命名為枯草芽孢桿菌SCSMX-2。

分析了枯草芽孢桿菌SCSMX-2的生長和酶活性特性。結果顯示，該菌株在pH 6、8、9的范圍內具有較高生物量，其中在pH6時脂肪酶活性最高（圖1C、D）。經過24 h的培養，其細胞密度隨著鹽度從0%增加到6%而增加（圖1C）。進一步增加鹽度會抑制其生長（圖1C）。然而，枯草芽孢桿菌SCSMX-2產生的脂肪酶在鹽度8%時具有最大酶活性（圖1D）。此外，枯草芽孢桿菌SCSMX-2的最適生長溫度為35 ℃，且在此溫度下檢測到最大酶活性（圖1C、D）。最適發酵溫度和pH條件可以抑制腐敗和有害微生物的生長，并改善發酵食品的風味。

圖1 脂肪酶產生菌的篩選及其生長和酶活性特征分析

枯草芽孢桿菌SCSMX-2的全基因組信息分析及其基因組功能注釋

對枯草芽孢桿菌SCSMX-2進行了全基因組測序分析，以揭示其與脂質代謝相關的功能基因。通過原始數據的質量剪輯，總共獲得了1358401個讀數。最長和平均讀長分別為306054和9022.32 bp。GC-深度分析顯示，大多數點集中在狹窄范圍內，這表明測序的菌株未受污染（圖2A）。枯草芽孢桿菌SCSMX-2的基因組是一個閉合的環狀DNA，基因組長度為4138878 bp，G+C含量為43.76%。在枯草芽孢桿菌SCSMX中，獲得了4109個CDS，平均G+C含量為44.49%，以及86個tRNA、30個rRNA和93個sRNA。大多數枯草芽孢桿菌SCSMX的CDS長度為200～1000 bp，大部分點（1338個）集中在1000 bp以上（圖2B）。使用CG View為枯草芽孢桿菌SCSMX繪制了染色體環狀基因組圖（圖2C）。

成簇的規律間隔短回文重復序列（CRISPR）和CRISPR-Cas系統（CRISPR相關蛋白），是一種在細菌和古菌中發現的獲得性免疫系統。它能夠特異性地抵抗外來核酸（如噬菌體和質粒）的侵入，并防止橫向基因轉移，從而維持自身基因組的穩定性。枯草芽孢桿菌SCSMX-2的全基因組包含四個CRISPR結構，這可能有助于枯草芽孢桿菌SCSMX-2的基因組穩定性，并為功能菌株的靶向改造奠定基礎。

枯草芽孢桿菌SCSMX-2的基因利用NR、COG、GO和KEGG數據庫進行了注釋（圖2D）。總共有3313個基因被注釋到COG數據庫的23個類別中，還有810個基因與蛋白質和脂質等營養物質的運輸和代謝相關（圖2E）。GO注釋分析確定了大量參與ATP結合和DNA結合過程的基因，這些基因與膜成分相關（圖2F）。此外，KEGG注釋分析顯示，大多數基因與碳水化合物代謝、氨基酸代謝和脂質代謝相關（圖2G）。通過NR數據庫，總共識別了55個與脂質代謝相關的基因。這些基因包括兩個編碼甘油三酯（TAG）脂肪酶（EC3.1.1.3）的基因。

圖2 枯草芽孢桿菌SCSMX-2的全基因組信息分析及基因功能注釋

枯草桿菌SCSMX-2發酵金鯧魚發酵過程中脂質的鑒定

利用基于UPLC-Q-Exactive Orbitrap MS的非靶向脂質組學方法，監測發酵過程中的IF變化。在陽離子化模式下檢測了699種脂質的17亞類，包括磷脂酰膽堿（PC）、磷脂酰乙醇胺（PE）、溶血磷脂酰咖啡堿（LPC）、溶血脂酰乙酮胺（LPE）、酰基肉堿（ACar）、TAG、二酰甘油（DAG）、二酰甘醇三甲基氨基絲氨酸（DGTS）、纖維素非羥脂肪酸-鞘氨酸（Cer/NS）和其他脂質（圖3A）。這些脂質分為5類:甘油脂（GLs，75.39%）、甘油磷脂（GPs，16.17%）、纖維素脂（SPs，5.72%）、脂肪酸（FAs，2.43%）和醇脂（STs，0.29%）（圖3B）。負電離模式鑒定了169種脂質，包括PC、PE、Cer/NS和葡聚糖酰二酰甘油（GlcADG）。這些脂質分子分為4類和22亞類（圖3A，C）。隨后，將鑒定出的脂質分子與獲得的833個脂質分子結合。根據LIPIDMAPS數據庫，這些脂質分為6大類：168個GP、78個SP、16個SL、42個FA、527個GL和2個ST。在這些類別中，GL含量最豐富，占所有脂質量的63.19%，其次是GP（22.54%）（圖3D）。TAG（54.50%）在GL中豐度最高，其次是DGTS（6.00%）和DAG（25.2%）。在GPs中，PC占比最高，為13.33%，其次是PE（3.24%）。神經酰胺非羥脂肪酸-二氫鞘氨酸（Cer/NDS）、己糖基神經酰胺-非羥脂肪-二氫肌氨酸（HexCer/ND）和鞘氨酸蛋白（SM）是鞘氨酸中含量最豐富的脂質。TAG是一種重要的脂質，是能量和脂質儲存的中間體，在動物體內作為FA的轉運體。據報道，TAG、PC和PE是海魚組織中的主要脂質。PC和PE在不飽和FAs中含量豐富，在加工過程中容易氧化，從而影響產品的風味和營養。此外，Cer是由FAs通過酰胺官能團與SM結合形成的，這些官能團在調節細胞分化、增殖和其他生物活動中起著重要作用。SM是一種典型的SP，存在于大多數魚類組織中，它在延緩自由基的橫向擴散方面具有重要作用。

圖3 在枯草芽孢桿菌SCSMX-2發酵金鯧魚過程中識別的脂質亞類和脂質分子的趨勢

枯草桿菌SCSMX-2發酵過程中差異豐富的脂質分析

用于識別不同階段接種發酵金鯧魚中差異脂質分子的標準基于OPLS-DA模型，如下：投影值的重要性＞1，折變值（FC）＞1.6，或FC＜0.5，P＜0.05。簡而言之，分別在B0D與B5D、B5D與B10D、B10D與B15D和B15D與B20D的四個比較對中選擇了99、45、48和57個差別脂質分子。GLs（TAG、DAG和DGTS）和GPs（PC和PE）是主要的差別脂質。此外，在B0D與B5D、B5D與B10D、B10D與B15D和B15D與B20D的4對比較組中，分別有75、6、1和50個脂質分子下調，24、39、47和7個脂質蛋白分子上調。從發酵第5 d到第15 d，幾乎所有篩選出的差別脂質分子都表現出上調。這些結果表明，發酵時間對IF中的脂質種類有很大影響。發酵20 d后，與TF組相比，IF組有28個脂質分子上調，4個脂質蛋白下調。上調的脂質分子中包含了2個LPC、2個LPEs、2個氧化磷脂酰膽堿（OxPC）、1個硫代己糖酰胺羥脂肪酸（SHexCer）、2個TAG和18個PC，表明枯草桿菌SCSMX-2顯著改變了發酵金鯧魚脂質分子。

為了進一步探索發酵過程中IF中差異脂質的動態變化，對每種脂質類別的相對峰強度進行了分析（圖4A）。總GLs在發酵過程中表現出動態變化。峰強度在發酵的第5天達到最高，隨后在接下來的5 d發酵過程中呈下降趨勢，之后保持穩定，而總體峰強度繼續增加。在10 d的發酵過程中，GPs的含量急劇增加，隨后急劇下降，與20 d新鮮樣品中的含量相比略有下降。FA在20 d的發酵過程中顯著增加。總SPs表現出總體上升趨勢。IF中總GP、FA和SP的觀測峰強度高于傳統發酵組，而GL的峰強度較低。這可能是因為GL主要由TAG組成，而微生物脂酶對TAG的外部酯鍵具有立體特異性，促進TAG的水解產生甘油和FA（圖4B）。

生成了熱圖來說明脂質亞類的相對含量，以分析IF重要差異脂質分子的變化。中鏈和長鏈三酰甘油（MLCT）是一類新型功能性脂質，在同一甘油分子中同時含有長鏈FA（LCFA）和中鏈FA。這些脂類物質在營養和體內代謝方面具有中長鏈甘油三酯的優點，同時克服了自身的不足之處。總的來說，IF中鑒定出了49種MLCT物種（圖4C）。發酵15 d后，36種功能性脂類物質增加，這些脂類物質包含重要的脂肪酸，如月桂酸（12:0）、棕櫚酸（16:0）、棕櫚醇酸（16:1）、十七烷酸（17:0）、油酸（18:1）、花生四烯酸（20:0）、EPA（20:5）和DHA（22:6）。在枯草芽孢桿菌SCSMX-2菌株的發酵作用下，MLCT的含量在15 d后有所增加。與傳統的發酵組相比，MLCT的含量在SCSMX-2菌株發酵15 d后略微升高。經過20 d的發酵后，接種組中的MLCT水平略低于TF組，這可能是因為由枯草芽孢桿菌SCSMX-2產生的脂肪酶促進了發酵金鯧魚體內的TAG水解。

多烯磷脂是一種磷脂類型，其sn-1和sn-2位點含有ω-3脂肪酸，這種磷脂對健康具有很高的營養價值。總共在IF中獲得了22種多烯磷脂（圖4D）。其中，有19種多烯磷脂酰膽堿（PPCs），如PC（20:2/20:2）、PC（18:2/18:2）、PC（16:3/24:4）等。這些PPCs大多含有DHA（22:?6）。值得注意的是，這些脂質成分在發酵20 d后有所增加。PE分子含有三種多烯磷脂：PE（18:2/18:2）、PE（16:?4/26:4），和PE（16:3/24:4），其中PE（16:4/26:4）和PE（16:3/24:4）在發酵20 d后顯示出增加的趨勢。此外，如圖4D所示，IF中的多烯磷脂含量顯著高于TF中的含量。這表明枯草芽孢桿菌SCSMX-2有助于發酵金鯧魚中多烯磷脂，特別是富含DHA的PC的產生，這進一步提高了發酵金鯧魚的營養價值。此外，磷脂酰膽堿是生物膜的重要組成部分之一。它不僅起到乳化劑的作用，避免發酵過程中大量水分流失導致魚類老化，還能將多余的脂質分散成更小的液滴，因此在發酵后期階段導致發酵金鯧魚表面形成油層。對于LPCs，IF中也鑒定出了6種LPCs，包括LPC（20:2）、LPC（22:5）、LPC（18:2）、LPC（18:0）、LPC（16:0）和LPC（18:1）。最后4種LPCs在發酵5 d時含量最高，之后逐漸下降。在發酵結束時，它們的含量高于TF。溶血磷脂是磷脂代謝的中間產物，是重要的細胞膜成分，介導磷脂合成并幫助蛋白質插入細胞膜。其產生與磷脂降解或酶解有關。

圖4 枯草芽孢桿菌SCSMX-2發酵過程中特定脂類物質的變化

重要差異脂分子（TAG、DAG、PE和PC）在枯草芽孢桿菌SCSMX-2發酵金鯧魚過程中的FA定位

大多數脂質分子由甘油主鏈和FA組成。這些FA的sn位置分布、不飽和度和鏈長通過改變脂質生物利用度顯著影響脂質代謝。因此，進一步評估了GL和GP中主要脂質組分（TAG、DAG、PC和PE）的FA組成及其sn位置。如圖S5所示、多不飽和脂肪酸是脂肪酸中最重要的脂肪酸，其次是飽和脂肪酸（SFA）和單不飽和脂肪酸（MUFA）。進一步分析FAs表明，花生四烯酸（20:0，21.62%）是TAG中SFA中含量最豐富的FA。油酸（18:1，28.7%）在多不飽和脂肪酸中占主導地位，EPA（20:5），DPA（22:35）和DHA（22:36）在TAG的多不飽合脂肪酸中合計占15.00%（圖5A）。DAG分子僅由5種FA組成：月桂酸（12:0，100%）、肉豆蔻酸（14:1，100%）、亞油酸（18:2，100%）、亞麻酸（18:3，50%）和EPA（20:5，50%）（圖5B），這些也是主要的FA。此外，PC中最豐富的SFA、MUFA、DUFA和PUFA分別是棕櫚酸（16:0，21.43%）、C19:1（22.73%）、亞油酸（18:2，35.00%）和DHA（22:6，27.66%）（圖5C）。對PE的分析顯示，棕櫚酸（16:0）、硬脂酸（18:0）、油酸（18:1）、亞油酸（18:2）和EPA（20:5）代表了最豐富的SFA、MUFA、DUFA和PUFA，分別為33.33%、33.33%、100%、100%和30.00%（圖5D）。當ω-3/ω-6比值高時，魚中的多不飽和脂肪酸可能降低乳腺癌和動脈粥樣硬化的風險。上述結果表明，IF具有較高的營養價值。

圖5 枯草芽孢桿菌SCSMX-2發酵金鯧魚中不同TAG、DAG、PE和PC組中的FA種類分析，以及SFA、MUFA、DUFA和PUFA的相對含量

如圖6所示，多不飽和脂肪酸（PUFAs）是TAG中sn-1、sn-2和sn-3位置的主要脂肪酸來源。在TAG分子中，最大的比例出現在十七烷酸（17:0）的sn-1位置、花生四烯酸（20:0）的sn-2位置以及EPA的sn-3位置。TAG分子更有可能被胰腺脂酶水解，其中MCFA位于sn-1位置，LCFA位于sn-2位置。月桂酸（12:0）、肉豆蔻酸（14:1）和亞麻酸（18:3）位于二甘油酯（DAG）的sn-1位，這些脂肪酸在sn-1位具有相同的比例。亞油酸（18:2）和EPA（20:5）出現在DAG的sn-2位，其中亞油酸（18:2,66.67%）是該位置最豐富的脂肪酸。PC分析顯示，脂肪酸在sn-1位的豐度顯著高于sn-2位。在PC sn-1中，飽和脂肪酸占最大比例（43.33%），棕櫚酸（16:0,8.33%）是sn-1位的主要脂肪酸。PUFA是sn-2位最豐富的脂肪酸，占sn-2位總脂質的81.67%。其中，DHA（22:6,21.67%）在該位置含量最高。飽和脂肪酸在PE的sn-1位數量最多，而PUFA在sn-2位豐富。棕櫚酸（16:0）、油酸（18:0）和亞油酸（18:1）在sn-1位占最高比例（每種脂肪酸25.00%）。EPA（27.27%）在sn-2位占最大比例。先前的研究發現，位于磷脂sn-2位的PUFA更容易氧化，導致構象變化，進而導致氧化磷脂的解離。

圖6 SFAs、MUFAs和PUFAs在枯草芽孢桿菌SCSMX-2發酵金鯧魚脂分子sn-1和sn-2位置上的定位

Conclusion

本研究基于非靶向脂質組學分析了IF中的血質譜，以揭示枯草桿菌SCSMX-2對脂質變化的影響。從TF中篩選出一株產脂肪酶菌株，鑒定為枯草桿菌。其脂肪酶在35 °C時具有最大的催化效率。對整個基因組進行了測序，結果顯示它由單個環狀染色體組成。此外，在該菌株中發現了2個編碼脂肪酶的基因。在不同發酵期接種枯草桿菌SCSMX-2的發酵金鯧魚中，共鑒定出833個脂質分子。這些脂質分子分為6大類：GP、GL、SP、FA、SL和ST，分別占總脂質量的22.54%、63.19%、11.15%、5.04%、1.92%和0.24%。與TF中的脂質分子相比，IF中共有28個脂質分子上調，包括PC、TAG和LPC。值得注意的是，枯草桿菌SCSMX-2促進了富含DHA的多烯磷脂的形成以及發酵金鯧魚的MLCT的形成。此外，UFAs中的TAG、DAG、PE和PC的相對含量，特別是油酸、亞油酸和DHA，在IF中優于其他物質。值得注意的是，多不飽和脂肪酸主要位于PC和PE的sn-2位置以及TAG和DAG的sn-3和sn-2的位置。總的來說，研究結果表明，接種枯草桿菌SCSMX-2顯著改變了發酵金鯧魚的血質譜，并提高了其營養價值。

Lipidomics and whole-genome sequencing identify lipid profiles in fermented golden pompano (Trachinotus ovatus) inoculated with Bacillus subtilis: influence of indigenous strains on lipid changes

Yanyan Wua,b,c,d,*, Huifang Wanga, Huan Xianga, Di Wanga,c,d, Chunsheng Lia,c,d, Shengjun Chena,c,d, Yongqiang Zhaoa,c,d, Yueqi Wanga,b,c,d,*

a Key Laboratory of Aquatic Product Processing, Ministry of Agriculture and Rural Affairs, National R&D Center for Aquatic Product Processing, South China Sea Fisheries Research Institute, Chinese Academy of Fishery Sciences, Guangzhou 510300, China

b Guangxi Colleges and Univerisities Key Laboratory Development and High-value Utilization of Buibu Gulf Seafood Resources, College of Food Engineering, Beibu Gulf University, Qinzhou 535000, China

c Co-Innovation Center of Jiangsu Marine Bio-industry Technology, Jiangsu Ocean University, Lianyungang 222005, China

d Collaborative Innovation Center of Seafood Deep Processing, Dalian Polytechnic University, Dalian 116034, China

*Corresponding author.

Abstract

Inoculated fermentation enables rapid fermentation of aquatic products. No studies have been conducted on the lipid profiles of inoculated fermented golden pompano (Trachinotus ovatus). In this study, a lipase-producing Bacillus subtilis with salt tolerance was screened from traditionally fermented golden pompano (TF) and used as a starter culture. Whole-genome sequencing analysis revealed it carries 4 clustered regularly interspaced short vpalindromic repeats structures and 2 genes encoding triacylglycerol lipase. Untargeted lipidomics identified lipid molecules (833) in 6 major classes from B. subtilis SCSMX-2 fermented golden pompano (IF). A total of 28 lipid molecules were upregulated in IF, including phosphatidylcholines (PCs), triacylglycerols (TAGs), and lysophosphatidylcholine. B. subtilis supplementation enhanced the production of polyenyl PCs and medium- and long-chain TAGs. The IF rich in linoleic, docosahexaenoic acids (DHA), and eicosapentaenoic acid were primarily distributed in the sn-2 position of DHA, PC and phosphatidylethanolamine. This research revealed the lipid profiles of IF, providing theoretical basis for the application of B. subtilis in the fermented fish industry.

Reference:

WU Y Y, WANG H F, XIANG H, et al. Lipidomics and whole-genome sequencing identify lipid profiles in fermented golden pompano (Trachinotus ovatus) inoculated with Bacillus subtilis: influence of indigenous strains on lipid changes[J]. Food Science and Human Wellness, 2025, 14(6): 9250141. DOI:10.26599/FSHW.2024.9250141.

翻譯：羅敬（實習）

編輯：梁安琪；責任編輯：孫勇

封面圖片：攝圖網

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